Nach dem Finale von Dexter: New Blood kehrt Michael C. Hall als Dexter Morgan zurück: Wie durch ein Wunder überlebt er, doch sein Sohn Harrison ist verschwunden. Auf der Suche nach ihm führt Dexters Weg nach New York City, wo er in der Anonymität untertauchen will. Doch Captain Angel Batista ist ihm dicht auf den Fersen. Zudem taucht mit dem undurchsichtigen Milliardär Leon Prater eine neue Bedrohung auf. In einem tödlichen Spiel zwischen Vater, Sohn und Feind muss Dexter sich entscheiden, ob er seine Menschlichkeit bewahrt oder endgültig der Dunkelheit verfällt.