Kuratorin Raden hat ein Museum eröffnet, doch in der Ausstellung fehlen die wichtigsten Kunstwerke. Die Spieler begleiten sie auf einem Rundgang und lösen Zahlenrätsel im Picross-Stil, um die fehlenden Werke als „Dot Art“ zu rekonstruieren und das Museum nach und nach mit den fertigen Exponaten zu füllen. Die Rätsel behandeln Themen aus den Bereichen Kunst, Handwerk und Kultur sowie Aspekte rund um Raden selbst; einige Rätsel basieren dabei auf Inhalten, die bereits in ihren Streams zu sehen waren.

„Picross: Juufuutei Raden's Guide for Pixel Museum“ ist ein Rätselabenteuer, das logikbasiertes Picross-Gameplay mit Pixel-Art-Darstellungen von Kunst und Kultur verbindet. Unter der Führung von Museumskuratorin Juufuutei Raden lösen die Spieler Rätsel anhand von Zahlenhinweisen, um Dot-Art-Bilder fertigzustellen und die fehlenden Exponate des Museums wiederherzustellen. Das Spiel bietet mehr als 300 Rätsel – von kompakten 5×5-Herausforderungen bis hin zu größeren 40×30-Rätseln –, darunter 150 Standardrätsel und 10 spezielle, aus mehreren Rätseln zusammengesetzte Kunstwerke. Fertiggestellte Kunstwerke können mit einem Audiokommentar von Raden versehen werden, was das Rätselerlebnis um eine lehrreiche und unterhaltsame Komponente im Stil einer Museumsführung erweitert.