Das Goldfischmädchen Ponyo träumt seit jeher davon, ein Mensch zu werden. Ihrem Vater, einem Unterwasserzauberer, gefällt das jedoch ganz und gar nicht. Mit Hilfe magischer Kräfte gelingt es Ponyo tatsächlich, aus der bunten Wasserwelt auszubüchsen. Als sie an der Küste in Gefahr gerät, wird sie in letzter Sekunde von dem kleinen Jungen Sosuke gerettet. Mit ihm entdeckt Ponyo die Überwasserwelt und mit der Freundschaft wächst ihr Wunsch, ein Mensch zu werden und bei ihm zu bleiben. Doch Ponyos Kräfte scheinen die Ozeane entfesselt zu haben, was eine Naturkatastrophe ungeahnten Ausmaßes zur Folge haben könnte und das Heimatdorf von Sosuke bedroht. Wird es den beiden gelingen, das Gleichgewicht der Welt wieder herzustellen...